Dunst New Jersey'de dünyaya geldi. Daha üç yaşındayken bir Ford reklamı sayesinde kamerayla tanışan Dunst, 1989 yılına kadar modellik yapmayı ve reklam filmlerinde rol almayı sürdürdü. 1989'da Woody Allen'ın “ New York Stories ”inde aldığı ufak rol sayesinde sinema dünyasına adım atan Dunst, bu rolü sayesinde 1990’da “ Bonfire of the Vanities ” isimli film için teklif aldı. Tom Hanks’le birlikte rol alan küçük aktris filmde Hanks’in kızını canlandırıyordu.
1993 yılında o zaman 11 yaşında olan Dunst’a Vampirle Görüşme (Interview with the Vampire) filminde Claudia’yı canlandırmak üzere elemelere katılması teklifi yapıldı. 5000’in üzerinde adayın katıldığı elemelerde, yönetmen Neil Jordan’ın tercihi Dunst’tan yana oldu. Bazı sinemaseverler, Dunst’un filmdeki abartılı performansından hoşlanmasalar da Dunst, Brad Pitt’le öpüşme sahnesi dışında rolünden son derece hoşnuttu.
Bu filmle yakaladığı başarıya, aynı yıl rol aldığı Küçük Kadınlar (Little Women) filmindeki uçarı Amy rolündeki başarısı da eklenince aktris kendisini Hollywood’un önde gelen çocuk oyuncuları arasına kabul ettirdi.
1995 yılında, başrolünde Robin Williams’ın yer aldığı fantastik macera filmi Jumanji'de Judy Shepherd karakterini canlandıran aktris, pek çok çizgi filmde de seslendiricilik yaptı. Bunlar arasında 1997 yılı yapımı Anastasia da bulunuyordu. Aynı yıl Barry Levinson'ın başarılı filmi “Wag the Dog”da önemli bir rol üstlenen Dunst, 1998 yılında da “ Small Soldiers ” isimli aksiyon-bilim kurgu filminde Christy Fimple rolüyle kamera karşısına geçecekti.
1999 yılı, Dunst'un kariyerinde önemli bir dönüm noktası oldu. Çünkü artık çocuk rolleri yerine genç kadın rolleri için teklifler almaya başlamıştı. Michael Patrick Jann’ın yönettiği komedi filmi "Drop Dead Gorgeous"ta küçük bir kasabanın güzellik yarışmasına katılan Amber Atkins’i canlandırdıktan sonra, Michelle Williams ile birlikte rol aldığı "Dick"te Watergate Skandalı'nı ortaya çıkaran kızlardan biri olarak rol aldı.
2000 yılı Dunst’ın sinema kariyeri için önemli bir yıl oldu. Jeffrey Eugenides’ın bir öyküsünden Sofia Coppola tarafından beyaz perdeye uyarlanan Masumiyetin İntiharı'ndaki (The Virgin Suicides) Lux Lisbon performansı pek çok eleştirmenin dikkatini çekti. Yine aynı yıl "Bring It On" (Gençlik Ateşi) filmindeki rolüyle de başarısını pekiştirdi.
2000 yılı Temmuz ayında Los Angeles’taki Notre Dame Lisesi’nden mezun olan aktris, 2001 yılında gösterime giren Herkes Onu İster (Get Over it) filminde terk edilmiş aşık Berke Landers'in derdine deva olan küçük kız kardeş Kelly Woods’u canlandırdı. Ardından John Stockwell’in yönettiği "Crazy/Beautiful" isimli romantik film ile Peter Bogdanovich’in "The Cat’s Meaw" isimli gerilim filminde rol aldı. 2002 yılında Marvel Comic'in sevilen çizgi karakteri "Spider Man"in Sam Raimi yönetimindeki sinema uyarlamasında Örümcek Adam / Peter Parker'ın aşık olduğu Mary Jane rolüyle kamera karşısına geçti. 2004 ve 2007'de vizyona giren serinin ikinci ve üçüncü filmlerinde de aynı rolle izleyicilerle buluştu ve artık oyunculuktaki başarısını iyice kanıtladı.
Daha sonraki yıllarda yer aldığı diğer önemli yapımlar arasında 2004 yılında Wimbledon ve Sil Baştan (Eternal Sunshine of the Spotless Mind), 2005 yılında Elizabethtown ve 2006 yılında Marie Antoinette ve 2012'de Bekarlığa Veda (Bachelorette) sayılabilir.
2011'de oynadığı, Danimarkalı yönetmen Lars von Trier'in Melankoli (Melancholia) filmi 2012 Cannes Film Festivali'nde yarıştı. Lars von Trier, Yahudilerle ilgili yaptığı açıklamalarla çok büyük tepki toplarken film yarışmadan çıakrılmadı. Ve Robert De Niro'nun başkanlığını yaptığı festival jürisi, Dunst'a bu filmdeki Justine rolüyle En İyi Kadın Oyuncu ödülünü layık gördü.
Güzel oyuncu, 2011 yılında Alman vatandaşlığı alarak ABD ve Almanya'nın çifte vatandaşı oldu. Aynı yıl Istancool 2011 festivali kapsamında Türkiye'ye de gelen Dunst, Nurgül Yeşilçay'la yaşadığı tartışma sonucu ülkemizde gündeme gelmişti. Geçmişte birlikte çalışma fırsatı bulduğu Jake Gyllenhaal ve Garrett Hedlund un yanısıra Razorlight grubunun solisti Johnny Borell ile birliktelikler yaşayan Dunst, Fargo dizisinin setinde tanıştığı Jesse Plemons ile nişanlandı.
